Родился в семье государственного служащего Ильи Александровича, уроженца села Дабадзвели, пристава в Кутаиси. Мать, Прискилэ, происходила из бедного духовенства.
На полученном в приданное участке земли отец построил собственный дом. Давид учился в Кутаисской классической гимназии. Поступив в 1921 году в индустриальный техникум в Тбилиси, через два года получил специальность экономиста.
С детства влюблённый в театр, тайно уехал в Москву, где окончил театральную студию под руководством актрисы МХАТ М. Роксановой, а затем студию им. К. С. Станиславского.
Но делом, которому он посвятил свою жизнь, стала организация музеев.
В 1927 году подготовил выставку по собранным им материалам по истории театра. Выставка стала основой первого в Закавказье Государственного театрального музея Грузинской ССР. Через два года, в 1929 году, Арсенишвили подготовил выставку о жизни и деятельности А. С. Грибоедова, составившую основу будущего Литературного музея Грузии.Активный защитник древнего храма Анчисхати.Собиратель материалов о творчестве Константина Марджанишвили, сумел в 1930 году добыть в Москве и привезти в Тбилиси занавес созданного в 1913 году Московского Свободного театра, исполненный Константином Сомовым.Привёз в Россию фотографии известного фотографа Димитрия Ермакова, посвященные архитектуре Кавказа в конце XIX века, которые получил от вдовы Ермакова.
В 1944 году принял на содержание выдавшего себя за сына Есенина авантюристаПри решении в декабре 1947 года создать мемориальный музей Андрея Рублева на территории бывшего Спасо-Андроникова монастыря был назначен директором. Д. И. Арсенишвили с самого начала поставил перед собой цель — превратить музей в Музей древнерусского искусства.
В отстаивании музея добился приёма у секретаря ЦК КПСС М. А. Суслова, собирая материалы для музея выезжал в далёкую российскую провинцию.
В 1955 году организовал раскопки в Астраханском кремле, в результате которых удалось обнаружить погребения грузинских царей Вахтанга VI и Теймураза II.
В канун 600-летия Андрея Рублёва, в январе 1959 года, Управлением культуры Мосгорисполкома был отстранён от должности директора. Вернулся в Тбилиси.Умер в больнице 16 ноября 1963 года от сильнейшего приступа бронхиальной астмы. Похоронен на тбилисском Сабурталинском кладбище.
Карта сайта
